Etudiante à l'Eastern Illinois University puis à la Northern Illinois University, Joan Allen est l'un des membres fondateurs avec John Malkovich de la troupe Steppenwolf. En 1985, le public américain la découvre dans la mini-série Evergreen et la comédie Compromising positions aux côtés de Susan Sarandon. Victime aveugle du Sixième sens (1986) de Michael Mann, elle tourne à deux reprises sous la direction de Francis Ford Coppola dans Peggy Sue s'est mariée (1986) et Tucker (1988), puis incarne l'ancienne épouse de Bruce Willis dans le drame Un héros comme tant d'autres (1989) de Norman Jewison.Il lui faut attendre 1995 pour trouver un rôle à la mesure de son talent : elle interprète l'épouse tourmentée de Nixon sous la houlette d'Oliver Stone. L'année suivante, elle est citée à l'Oscar de la Meilleure actrice dans un rôle secondaire pour sa performance dans La Chasse aux sorcières (1996). Connue comme l'une des actrices les plus sensibles de sa génération, elle contribue au succès critique de The Ice storm (1997), Volte-face (id.) et Pleasantville (1998). Parallèlement à ses compositions émouvantes, Joan Allen aime à incarner des femmes de caractère comme la sénatrice Laine Hanson dans Manipulations (2001) et l'agent de la CIA Pamela Landy dans La Mort dans la peau (2004) de Paul Greengrass.
