Diplômé de l'école de commerce de Pennsylvanie et en cinéma et en théâtre du Sarah Lawrence College, Jon Avnet débute sa carrière cinématographique à la fin des années 70, en tant que producteur. Son nom reste par la suite associé à la production d'une cinquantaine de long métrage tout au long des années 80 et 90, dont Risky business qui lance la carrière de Tom Cruise en 1983, Tango & Cash (1989), Les Trois mousquetaires (1993) ou encore Inspecteur Gadget (1999).C'est en 1986 que Jon Avnet tente sa première expérience derrière la caméra, avec le téléfilm Between two women avec Farrah Fawcett. En 1991, Beignets de tomates vertes, son premier long métrage pour le cinéma, remporte un important succès critique et public, couronné par deux nominations aux Oscars 1992 (meilleur second rôle féminin pour Jessica Tandy et meilleur scénario). Deux ans plus tard, Jon Avnet signe la chronique nostalgique A chacun sa guerre avec Kevin Costner, avant de collaborer avec Michelle Pfeiffer et Robert Redford pour Personnel et confidentiel (1996). En 1997, le cinéaste se tourne vers Richard Gere et le thriller politique pour Red corner. Quatre ans plus tard, Jon Avnet scénarise, produit et réalise le téléfilm 1943 l'ultime révolte, qui relate le soulèvement du ghetto de Varsovie, pour la chaîne américaine NBC. Le prestigieux casting du film (Leelee Sobieski, David Schwimmer, Hank Azaria, Jon Voight et Donald Sutherland) lui vaut une sortie, limitée, aux Etats-Unis, puis une arrivée sur les écrans français en mai 2002.