Natif de Champaign dans l'Illinois, David Ayer arrive adolescent dans le quartier remuant de South Central à Los Angeles.
Service dans la Marine à 18 ans, il est officier sonar dans un sous-marin, avant de se lancer dans l'écriture de scénarios.
Outre de nombreux projets non réalisés, il se fait justement remarquer en co-écrivant le blockbuster d'action subaquatique U-571 de Jonathan Mostow (2000).
Surfant sur le succès, il devient maître ès action avec FAST AND FURIOUS de Rob Cohen (2001) et S.W.A.T. UNITÉ D'ÉLITE de Clark Johnson (2003), et ès thriller avec TRAINING DAY d'Antoine Fuqua (2001), qu'il coproduit, et DARK BLUE de Ron Shelton (2002).
Il reste ensuite dans la veine criminelle, écrit, produit et réalise le trépidant BAD TIMES (2005) avec Christian Bale.
Puis il signe AU BOUT DE LA NUIT (2008, photo du tournage) avec Keanu Reeves et Forest Whitaker, sur un scénario de l'auteur James Ellroy (« Le Dahlia noir »), toujours sur le fil du rasoir et des ombres.
