Oncle du réalisateur Ted Demme.Jonathan Demme découvre le cinéma durant ses études à l'Université de Floride. Après son service militaire, il fait des relations presse pour le compte d'Ambassy Pictures, puis de United Artists, tout en écrivant régulièrement pour le Film Daily de New York. Il fait ses débuts aux côtés du réalisateur-producteur Roger Corman, qui lui propose de collaborer à sa société de production New World. Il écrit et produit ainsi Angels hard as they come (1971) de Joe Viola avant de réaliser ses deux premiers films, Cinq femmes à abattre (1974) et Crazy Mama (1975), qui compteront parmi les plus grands succès de la New World. Après Handle with care (1977) et Melvin and Howard (1980), Jonathan Demme accède à la consécration internationale en 1986 avec Dangereuse sous tous rapports, un thriller interprété par Melanie Griffith, Jeff Daniels et Ray Liotta. Il enchaîne avec Veuve, mais pas trop (1988), une comédie grinçante sur la mafia mettant en scène Michelle Pfeiffer. En 1991, Le Silence des agneaux marque un tournant dans la carrière du réalisateur : adaptée du deuxième tome de la trilogie Hannibal Lecter de l'écrivain Thomas Harris, cette oeuvre au retentissement international donne ses lettres de noblesse au film de serial killer et remporte cinq Oscars, dont celui de Meilleur film et de Meilleur réalisateur.Changement de registre en 1993 mais toujours sur la voie de la réussite avec Philadelphia, un mélodrame abordant de front la question du Sida et permettant à Tom Hanks de rafler l'année suivante l'Oscar du Meilleur acteur. Se faisant plus discret, Jonathan Demme effectue un timide retour à l'écran en 1998 avec l'adaptation de Beloved, célèbre récit d'envoûtement sur fond de sud esclavagiste. Défenseur des droits de l'homme et membre fondateur de l'association Artists for Democracy in Haiti, le réalisateur se fait documentariste sur Jean Dominique, the agronomist (2003), mais n'en oublie pas pour autant la fiction en surfant sur la vague du remake avec La Vérité sur Charlie (2002) et Un crime dans la tête (2004).En 2008, le drame Rachel se marie permet à la jeune Anne Hathaway de décrocher une nomination à l'Oscar de la meilleure actrice. En 2015, il dirige Meryl Streep dans la comédie dramatique Ricki and the Flash, qui fait l'ouverture de la section Piazza Grande lors du 68e Festival de Locarno. Le film déçoit critique et public. Cette même année, il préside néanmoins le jury du Prix Horizon lors du 72e Festival de Venise. Entre temps, il revient vers le thriller policier noir et adulte pour réaliser deux épisodes de l'acclamée série dramatique d'AMC, The Killing. Parmi eux, le tout dernier chapitre du programme, diffusé fin 2014. Jonathan Demme est un défenseur des droits de l'homme et fondateur de l'association Artists for Democracy in Haïti. Il est l'oncle du réalisateur Ted Demme.
Jonathan Demme meurt d'un cancer de l’œsophage le 26 avril 2017 à l'âge de 73 ans
