Diplômé de la University College Cork, John Crowley se fait d'abord connaître sur scène, en tant que metteur en scène, avec les pièces « Juno and the Paycock » de Sean O'Casey, « The Pillowman » de Martin McDonagh, le musical « Takes from Hollywood », et sa création « True Lines ». Il signe en parallèle le court métrage COME AND GO (2000) d'après Beckett, avant de faire ses débuts au cinéma avec le thriller fantaisiste et remarqué INTERMISSION (2003), porté par Colin Farrell, Colm Meaney, Cillian Murphy et Kelly MacDonald. Puis vient le moyen métrage « Celebration » (2006) avec un nouveau casting trois étoiles, Colin Firth, Stephen Rea, James Fox et Michael Gambon, avant son second film pour le cinéma, le drame serré et troublant BOY A (2007), sur un jeune repris de justice incarné par Andrew Garfield, qui se réadapte au-dehors, aidé d'un assistant social, joué par Peter Mullan. John Crowley signe ensuite IS THERE ANYBODY THERE ? (2008) avec Michael Caine.
