Timour Bekmambetov naît le 25 juin 1961 et grandit dans la ville d'Atyraou (alors Gouriev) au Kazakhstan (faisant alors partie de l'URSS).
À l'âge de dix-neuf ans, il s'installe à Tachkent en Ouzbékistan, où il est diplômé de l'Institut théâtral A. Ostrovsky. Après son service militaire, il travaille pour le studio Uzbekfilm et pour le théâtre Ilkhom. Il commence sa carrière de réalisateur dans le monde de la publicité en travaillant pour plus de cinq cent marques.
C'est en 1994 qu'il passe au cinéma en réalisant et produisant son premier long-métrage La Valse de Peshawar. Il dirige ensuite Gladiatrix en 2001, un remake d'un film de 1974. Puis en 2004, il scénarise et réalise Les Sentinelles de la nuit (Night Watch), fondée sur le roman du même nom de Sergueï Loukianenko. Projet ambitieux réalisé avec un budget modeste de deux millions de dollars, le film est un coup d'envoi pour sa carrière, engrangeant plus d'argent que Le Seigneur des anneaux : la communauté de l'anneau. Il produit ce film grâce à la société qu'il crée la même année, Bazelevs Production. Bien que la suite Day Watch n'eut pas le même succès, ce film lui ouvrit en grand les portes de Hollywood.
Sorti en 2008, Wanted : Choisis ton destin fut son premier film « hollywoodien », avec James McAvoy, Morgan Freeman et Angelina Jolie.
Son style visuel particulier, inspiré du monde de la publicité, en fait un réalisateur très prometteur ; plusieurs projets sont dans son agenda, dont une suite pour Wanted, un remake de Moby Dick et la clôture de la saga Night Watch. D'autres projets sont en développement tels qu'un film de science-fiction intitulé The Days Before mettant en vedette Robert Downey Jr. et Reese Witherspoon. Timour Bekmambetov reçoit le prix du « Meilleur réalisateur international de l'année » lors de l'édition 2012 du CinemaCon, qui rassemble à Las Vegas l'ensemble des professionnels américains du cinéma.